Возможные механизмы взаимозависимого участия базальных ганглиев и мозжечка в функционировании двигательных и сенсорных систем
DOI:
https://doi.org/10.33910/2687-1270-2021-2-2-135-146Ключевые слова:
мозжечок, базальные ганглии, синаптическая пластичность, дофамин, межнейронные связиАннотация
В статье предложен механизм функционирования нейронной сети, включающей новую кору, базальные ганглии, мозжечок и таламус. Механизм позволяет объяснить участие мозжечка в выполнении задач, ассоциировавшихся с базальными ганглиями и неокортексом. На функционирование нейронов в сети влияет дофамин, модулирующий эффективность синаптической передачи. Сформулированы правила длительной модификации эффективности синаптических входов к нейронам мозжечка и шипиковым клеткам входного ядра базальных ганглиев — стриатума, которые отличаются от общепринятых. Из правил следует, что активация Д1-рецепторов способствует индукции длительной потенциации в синапсах, образованных мшистыми волокнами, несущими сенсорную информацию к клеткам-зернам коры мозжечка и нейронам глубоких ядер мозжечка (при условии их ингибирования со стороны клеток Пуркинье). В результате усиливается дисинаптическое (через таламические ядра) возбуждение клеток-мишеней мозжечка в неокортексе, стриатуме и дофаминергических структурах. Усиление таламо-стриатного возбуждения, а также активация Д1-рецепторов на стрионигральных клетках и Д2-рецепторов на стриопаллидарных клетках способствуют индукции длительной потенциации и длительной депрессии эффективности кортикальных входов к этим нейронам соответственно. Вследствие этого облегчается синергичное растормаживание по прямому и непрямому пути через базальные ганглии тех таламических клеток и связанных с ними нейронов неокортекса, которые первоначально были сильно активированы сенсорными стимулами. Одновременно усиливается ингибирование со стороны базальных ганглиев активности остальных нейронов таламуса и коры. Сходным образом функционируют нейронные сети, каждая из которых включает топографически связанные области новой коры, таламуса и базальных ганглиев. Поскольку клетки-зерна, как и дофаминергические нейроны реагируют на условный сенсорный сигнал и подкрепляющий стимул, из предлагаемого механизма следует, что мозжечок вместе с базальными ганглиями может участвовать в формировании определенных паттернов нейронной активности в областях неокортекса, которые определяют сенсорное восприятие и выбор действия.
Библиографические ссылки
Arima-Yoshida, F., Watabe, A. M., Manabe, T. (2011) The mechanisms of the strong inhibitory modulation of long-term potentiation in the rat dentate gyrus. European Journal of Neuroscience, vol. 33, no. 9, pp. 1637–1646. https://www.doi.org/10.1111/j.1460-9568.2011.07657.x (In English)
Bagnall, M. W., du Lac, S. (2006) A new locus for synaptic plasticity in cerebellar circuits. Neuron, vol. 51, no. 1, pp. 5–7. https://www.doi.org/10.1016/j.neuron.2006.06.014 (In English)
Bohne, P., Schwarz, M. K., Herlitze, S., Mark, M. D. (2019) A new projection from the deep cerebellar nuclei to the hippocampus via the ventrolateral and laterodorsal thalamus in mice. Frontiers in Neural Circuits, vol. 13, article 51. https://www.doi.org/10.3389/fncir.2019.00051 (In English)
Bostan, A. C., Strick, P. L. (2018) The basal ganglia and the cerebellum: Nodes in an integrated network. Nature Review Neuroscience, vol. 19, no. 7, pp. 338–350. https://www.doi.org/10.1038/s41583-018-0002-7 (In English)
Caligiore, D., Pezzulo, G., Baldassarre, G. et al. (2017) Consensus paper: Towards a systems-level view of cerebellar function: The interplay between cerebellum, basal ganglia, and cortex. Cerebellum, vol. 16, no. 1, pp. 203–229. https://www.doi.org/10.1007/s12311-016-0763-3 (In English)
Carta, I., Chen, C. H., Schott, A. L. et al. (2019) Cerebellar modulation of the reward circuitry and social behavior. Science, vol. 363, no. 6424, article eaav0581. https://www.doi.org/10.1126/science.aav0581 (In English)
Çavdar, S., Özgür, M., Uysal, S. P., Amuk, Ö. C. (2014) Motor afferents from the cerebellum, zona incerta and substantia nigra to the mediodorsal thalamic nucleus in the rat. Journal of Integrative Neuroscience, vol. 13, no. 4, pp. 565–578. https://www.doi.org/10.1142/S0219635214500198 (In English)
Chen, C. H., Fremont, R., Arteaga-Bracho, E. E. et al. (2014) Short latency cerebellar modulation of the basal ganglia. Nature Neuroscience, vol. 17, no. 12, pp. 1767–1775. https://www.doi.org/10.1038/nn.3868 (In English)
Cui, G., Jun, S. B., Jin, X. et al. (2013) Concurrent activation of striatal direct and indirect pathways during action initiation. Nature, vol. 494, no. 7436, pp. 238–242. https://www.doi.org/10.1038/nature11846 (In English)
D’Angelo, E., Mapelli, L., Casellato, C. et al. (2016) Distributed circuit plasticity: New clues for the cerebellar mechanisms of learning. The Cerebellum, vol. 15, no. 2, pp. 139–151. https://www.doi.org/10.1007/s12311-015- 0711-7 (In English)
D’Angelo, E., Rossi, P., Gall, D. et al. (2005) Long-term potentiation of synaptic transmission at the mossy fiber-granule cell relay of cerebellum. Progress in Brain Research, vol. 148, pp. 69–80. https://www.doi.org/10.1016/S0079-6123(04)48007-8 (In English)
Dirkx, M. F., den Ouden, H., Aarts, E. et al. (2016) The cerebral network of Parkinson’s tremor: An effective connectivity fMRI study. Journal of Neuroscience, vol. 36, no. 19, pp. 5362–5372. https://doi.org/10.1523/JNEUROSCI.3634-15.2016 (In English).
Doig, N. M., Moss, J., Bolam, J. P. (2010) Cortical and thalamic innervation of direct and indirect pathway medium-sized spiny neurons in mouse striatum. Journal of Neuroscience, vol. 30, no. 44, pp. 14610–1468. https://www.doi.org/10.1523/JNEUROSCI.1623-10.2010 (In English)
Farley, S. J., Albazboz, H., de Corte, B. J. et al. (2018) Amygdala central nucleus modulation of cerebellar learning with a visual conditioned stimulus. Neurobiology of Learning and Memory, vol. 150, pp. 84–92. https://www.doi.org/10.1016/j.nlm.2018.03.011 (In English)
Fermin, A. S. R., Yoshida, T., Yoshimoto, J. et al. (2016) Model-based action planning involves cortico-cerebellar and basal ganglia networks. Scientific Reports, vol. 6, article 31378. https://www.doi.org/10.1038/srep31378 (In English)
Gale, S. D., Perkel, D. J. (2010) Anatomy of a songbird basal ganglia circuit essential for vocal learning and plasticity. Journal of Chemical Neuroanatomy, vol. 39, no. 2, pp. 124–131. https://www.doi.org/10.1016/j.jchemneu.2009.07.003 (In English)
Gao, Z., van Beugen, B. J., de Zeeuw, C. I. (2012) Distributed synergistic plasticity and cerebellar learning. Nature Review Neuroscience, vol. 13, no. 9, pp. 619–635. https://www.doi.org/10.1038/nrn3312 (In English)
Giovannucci, A., Badura, A., Deverett, B. et al. (2017) Cerebellar granule cells acquire a widespread predictive feedback signal during motor learning. Nature Neuroscience, vol. 20, no. 5, pp. 727–734. https://www.doi.org/10.1038/nn.4531 (In English)
Glickstein, M. (1997) Chapter 14. Mossy-fibre sensory input to the cerebellum. Progress in Brain Research, vol. 114, pp. 251–259. https://www.doi.org/10.1016/s0079-6123(08)63368-3 (In English)
Grasselli, G., Hansel, C. (2014) Chapter three — Cerebellar long-term potentiation: Cellular mechanisms and role in learning. International Review of Neurobiology, vol. 117, pp. 39–51. https://www.doi.org/10.1016/B978-0-12-420247-4.00003-8 (In English)
Guell, X., D’Mello, A. M., Hubbard, N. A. et al. (2020) Functional territories of human dentate nucleus. Cerebral Cortex, vol. 30, no. 4, pp. 2401–2417. https://www.doi.org/10.1093/cercor/bhz247 (In English)
Gurney, K., Prescott, T. J., Redgrave, P. (2001) A computational model of action selection in the basal ganglia. II. Analysis and simulation of behaviour. Biological Cybernetics, vol. 84, no. 6, pp. 411–423. https://www.doi.org/10.1007/PL00007985 (In English)
Halverson, H. E., Lee, I., Freeman, J. H. (2010) Associative plasticity in the medial auditory thalamus and cerebellar interpositus nucleus during eyeblink conditioning. Journal of Neuroscience, vol. 30, no. 26, pp. 8787–8796. https://www.doi.org/10.1523/JNEUROSCI.0208-10.2010 (In English)
Hashimoto, K., Kano, M. (2001) Calcium dependent forms of synaptic plasticity in cerebellar Purkinje cells. Clinical Calcium, vol. 11, no. 11, pp. 1432–1439. PMID: 15775659. (In Japanese)
Heffley, W., Hull, C. (2019) Classical conditioning drives learned reward prediction signals in climbing fibers across the lateral cerebellum. eLife, vol. 8, article e46764. https://www.doi.org/10.7554/eLife.46764 (In English)
Heskje, J. Heslin, K., de Corte, B. J. et al. (2020) Cerebellar D1DR-expressing neurons modulate the frontal cortex during timing tasks. Neurobiology of Learning and Memory, vol. 170, article 107067. https://www.doi.org/10.1016/j. nlm.2019.107067 (In English)
Hoshi, E., Tremblay, L., Feger, J. et al. (2005) The cerebellum communicates with the basal ganglia. Nature Neuroscience, vol. 8, no. 11, pp. 1491–1493. https://www.doi.org/10.1038/nn1544 (In English)
Inagaki, K., Hirata, Y. (2017) Computational theory underlying acute vestibulo-ocular reflex motor learning with cerebellar long-term depression and long-term potentiation. Cerebellum, vol. 16, no. 4, pp. 827–839. https://www.doi.org/10.1007/s12311-017-0857-6 (In English)
Joel, D., Weiner, I. (2000) The connections of the dopaminergic system with the striatum in rats and primates: An analysis with respect to the functional and compartmental organization of the striatum. Neuroscience, vol. 96, no. 3, pp. 451–474. https://www.doi.org/10.1016/s0306-4522(99)00575-8 (In English)
Korchounov, A., Meyer, M. F., Krasnianski, M. (2010) Postsynaptic nigrostriatal dopamine receptors and their role in movement regulation. Journal of Neural Transmission, vol. 117, no. 12, pp. 1359–1369. https://www.doi.org/10.1007/s00702-010-0454-z (In English)
Kelly, R. M., Strick, P. L. (2003) Cerebellar loops with motor cortex and prefrontal cortex of a nonhuman primate. Journal of Neuroscience, vol. 23, no. 23, pp. 8432–8444. https://www.doi.org/10.1523/JNEUROSCI.23-23-08432.2003 (In English)
Locke, T. M., Soden, M. E., Miller, S. M. et al. (2018) Dopamine D1 receptor-positive neurons in the lateral nucleus of the cerebellum contribute to cognitive behavior. Biological Psychiatry, vol. 84, no. 6, pp. 401–412. https://www.doi.org/10.1016/j.biopsych.2018.01.019 (In English)
McFarland, N. R., Haber, S. N. (2000) Convergent inputs from thalamic motor nuclei and frontal cortical areas to the dorsal striatum in the primate. Journal of Neuroscience, vol. 20, no. 10, pp. 3798–3813. https://www.doi.org/10.1523/JNEUROSCI.20-10-03798.2000 (In English)
Middleton, F. A., Strick, P. L. (2000) Basal ganglia output and cognition: Evidence from anatomical, behavioral, and clinical studies. Brain and Cognition, vol. 42, no. 2, pp. 183–200. https://www.doi.org/10.1006/brcg.1999.1099 (In English)
Nakamura, H. (2018) Cerebellar projections to the ventral lateral geniculate nucleus and the thalamic reticular nucleus in the cat. Journal of Neuroscience Research, vol. 96, no. 1, pp. 63–74. https://www.doi.org/10.1002/jnr.24105 (In English)
Nicholson, D. A., Roberts, T. F., Sober, S. J. (2018) Thalamostriatal and cerebellothalamic pathways in a songbird, the Bengalese finch. Journal of Comparative Neurology, vol. 526, no. 9, pp. 1550–1570. https://www.doi.org/10.1002/cne.24428 (In English)
Parent, A., Hazrati, L.-N. (1995) Functional anatomy of the basal ganglia. I. The cortico-basal ganglia-thalamo-cortical loop. Brain Research Review, vol. 20, no. 1, pp. 91–127. https://www.doi.org/10.1016/0165-0173(94)00007-c (In English)
Pugh, J. R., Raman, I. M. (2008) Mechanisms of potentiation of mossy fiber EPSCs in the cerebellar nuclei by coincident synaptic excitation and inhibition. The Journal of Neuroscience, vol. 28, no. 42, pp. 10549–10560. https://www.doi.org/10.1523/JNEUROSCI.2061-08.2008 (In English)
Rogers, T. D., Dickson, P. E., Heck, D. H. et al. (2011) Connecting the dots of the cerebro-cerebellar role in cognitive function: Neuronal pathways for cerebellar modulation of dopamine release in the prefrontal cortex. Synapse, vol. 65, no. 11, pp. 1204–1212. https://www.doi.org/10.1002/syn.20960 (In English)
Rogers, T. D., Dickson, P. E., McKimm, E. et al. (2013) Reorganization of circuits underlying cerebellar modulation of prefrontal cortical dopamine in mouse models of autism spectrum disorder. The Cerebellum, vol. 12, no. 4, pp. 547–556. https://www.doi.org/10.1007/s12311-013-0462-2 (In English)
Schonewille, M., Gao, Z., Boele, H.-J. et al. (2011) Reevaluating the role of LTD in cerebellar motor learning. Neuron, vol. 70, no. 1, pp. 43–50. https://www.doi.org/10.1016/j.neuron.2011.02.044 (In English)
Shinoda, Y., Sugihara, I., Wu, H.-S., Sugiuchi, Y. (2000) The entire trajectory of single climbing and mossy fibers in the cerebellar nuclei and cortex. Progress in Brain Research, vol. 124, pp. 173–186. https://www.doi.org/10.1016/ S0079-6123(00)24015-6 (In English)
Silkis, I. G. (1998) The unitary modification rules for neural networks with excitatory and inhibitory synaptic plasticity. Biosystems, vol. 48, no. 1-3, pp. 205–213. https://www.doi.org/10.1016/s0303-2647(98)00067-7 (In English)
Silkis, I. (2000) Interrelated modification of excitatory and inhibitory synapses in three-layer olivary-cerebellar neural network. Biosystems, vol. 54, no. 3, pp. 141–149. https://www.doi.org/10.1016/s0303-2647(99)00075-1 (In English)
Silkis, I. (2001) The cortico-basal ganglia-thalamocortical circuit with synaptic plasticity. II. Mechanism of synergistic modulation of thalamic activity via the direct and indirect pathways through the basal ganglia. Biosystems, vol. 59, no. 1, pp. 7–14. https://www.doi.org/10.1016/s0303-2647(00)00135-0 (In English)
Sil’kis, I. G. (2003) A possible mechanism for the effect of neuromodulators and modifiable inhibition on long-term potentiation and depression of the excitatory inputs to hippocampal principal cells. Neuroscience and Behavioral Physiology, vol. 33, no. 6, pp. 529–541. https://www.doi.org/10.1023/a:1023960402109 (In English)
Silkis, I. (2007) A hypothetical role of cortico-basal ganglia-thalamocortical loops in visual processing. Biosystems, vol. 89, no. 1-3, pp. 227–235. https://www.doi.org/10.1016/j.biosystems.2006.04.020 (In English)
Silkis, I. G. (2015) Mechanisms of the interdependent influences of the prefrontal cortex, hippocampus, and amygdala on the functioning of the basal ganglia and the selection of behavior. Neuroscience and Behavioral Physiology, vol. 45, no. 7, pp. 729–742. https://www.doi.org/10.1007/s11055-015-0137-1 (In English)
Smith, P. H., Uhlrich, D. J., Manning, K. A. (2019) Evaluation of medial division of the medial geniculate (MGM) and posterior intralaminar nucleus (PIN) inputs to the rat auditory cortex, amygdala, and striatum. Journal of Comparative Neurology, vol. 527, no. 9, pp. 1478–1494. https://www.doi.org/10.1002/cne.24644 (In English)
Strata, P. (2015) The emotional cerebellum. Cerebellum, vol. 14, no. 5, pp. 570–577. https://www.doi.org/10.1007/s12311-015-0649-9 (In English)
Tecuapetla, F., Jin, X., Lima, S. Q., Costa, R. M. (2016) Сomplementary contributions of striatal projection pathways to action initiation and execution. Cell, vol. 166, no. 3, pp. 703–715. https://www.doi.org/10.1016/j.cell.2016.06.032 (In English)
Wu, Y., Raman, I. M. (2017) Facilitation of mossy fibre-driven spiking in the cerebellar nuclei by the synchrony of inhibition. The Journal of Physiology, vol. 595, no. 15, pp. 5245–5264. https://www.doi.org/10.1113/JP274321 (In English)
Yang, G., Zhou, M. H., Ren, Z. et al. (2011) Amoxapine inhibits delayed outward rectifier K+ currents in cerebellar granule cells via dopamine receptor and protein kinase A activation. Cellular Physiology and Biochemistry, vol. 28, no. 1, pp. 163–174. https://www.doi.org/10.1159/000331725 (In English)
Zheng, W., Liu, X., Song, H. et al. (2017) Altered functional connectivity of cognitive-related cerebellar subregions in Alzheimer’s disease. Frontiers in Aging Neuroscience, vol. 9, article 143. https://www.doi.org/10.3389/fnagi.2017.00143 (In English)
Zheng, N., Raman, I. M. (2010) Synaptic inhibition, excitation, and plasticity in neurons of the cerebellar nuclei. The Cerebellum, vol. 9, no. 1, pp. 56–66. https://www.doi.org/10.1007/s12311-009-0140-6 (In English)
Загрузки
Опубликован
Выпуск
Раздел
Лицензия
Copyright (c) 2021 Изабелла Гершовна Силькис
Это произведение доступно по лицензии Creative Commons «Attribution-NonCommercial» («Атрибуция — Некоммерческое использование») 4.0 Всемирная.
Автор предоставляет материалы на условиях публичной оферты и лицензии CC BY-NC 4.0. Эта лицензия позволяет неограниченному кругу лиц копировать и распространять материал на любом носителе и в любом формате, но с обязательным указанием авторства и только в некоммерческих целях. После публикации все статьи находятся в открытом доступе.
Авторы сохраняют авторские права на статью и могут использовать материалы опубликованной статьи при подготовке других публикаций, а также пользоваться печатными или электронными копиями статьи в научных, образовательных и иных целях. Право на номер журнала как составное произведение принадлежит издателю.
