Влияние гипоксии на состояние хромосомного аппарата дрозофилы в условиях накопления 3-гидроксикинуренина

Авторы

  • Анна Владимировна Медведева Институт физиологии им. И. П. Павлова РАН https://orcid.org/0000-0001-7989-8746
  • Дарья Дилшодовна Сафарова Российский государственный педагогический университет им. А. И. Герцена
  • Борис Федорович Щеголев Институт физиологии им. И. П. Павлова РАН https://orcid.org/0000-0001-5500-2837
  • Екатерина Александровна Никитина Институт физиологии им. И. П. Павлова РАН; Российский государственный педагогический университет им. А. И. Герцена https://orcid.org/0000-0003-1897-8392
  • Елена Владимировна Савватеева-Попова Институт физиологии им. И. П. Павлова РАН

DOI:

https://doi.org/10.33910/2687-1270-2022-3-1-80-88

Ключевые слова:

дрозофила, гипоксия, двухцепочечные разрывы, 3-гидроксикинуренин, оксидативный стресс

Аннотация

Исследования М. Е. Лобашева и В. Б. Савватеева положили начало изучению взаимосвязи между нейропластичностью и развитием реакций на экстремальное воздействие. В настоящее время доказано наличие общих механизмов, лежащих в основе формирования адаптивных реакций и обучения. Гипоксия — один из наиболее распространенных повреждающих факторов при различных неблагоприятных внешних и внутренних воздействиях. Тяжелые формы гипоксии подавляют процессы нейропластичности, вызывают нарушения обучения и памяти. При ремоделировании хроматина и экспрессии генов, вовлеченных в процессы формирования памяти и обучения, возможно, необходимы двухцепочечные разрывы ДНК, поскольку они сопутствуют интенсивным матричным процессам при нейрогенезе и являются показателем физиологической активности нейронов. Стимуляция регуляторных каскадов, участвующих в обучении, влияет на формирование адаптивного ответа. Так, метаболиты кинуренинового пути обмена триптофана влияют на процессы синаптической пластичности, регулирующие формирование памяти и обучение. В настоящей работе изучено влияние гипоксии на состояние хромосомного аппарата у мутанта сd (накопление 3-гидроксикинуренина) дрозофилы. Выявлены межлинейные различия частоты двухцепочечных разрывов ДНК после воздействия гипоксии у мутанта сd и линии дикого типа CS. Данные обсуждаются в свете взаимосвязи процессов нейропластичности, регуляции циркадного ритма и механизмов адаптации к экстремальным воздействиям.

Библиографические ссылки

ЛИТЕРАТУРА

Бизенкова, М. Н., Романцов, М. Г., Чеснокова, Н. П. (2006) Метаболические эффекты антиоксидантов в условиях острой гипоксической гипоксии. Фундаментальные исследования, № 1, с. 17–21.

Ветровой, О. В., Рыбникова, Е. А., Самойлов, М. О. (2017) Церебральные механизмы гипоксического/ишемического посткондиционирования. Биохимия, т. 82, № 3, с. 542–551.

Журавлев, А. В., Никитина, Е. А., Савватеева-Попова, Е. В. (2020) Роль кинуренинов в регуляции поведения и процессов памяти у дрозофилы. Интегративная физиология, т. 1, № 1, с. 40–50. https://doi.org/10.33910/2687-1270-2020-1-1-40-50

Запорожан, В. Н., Пономаренко, А. И. (2011) Механизмы влияния слабого магнитного поля на экспрессию генома: основы физической эпигенетики. Наука та інновації, т. 7, № 6, с. 50–69.

Зарубина, И. В. (2011) Современные представления о патогенезе гипоксии и ее фармакологической коррекции. Обзоры по клинической фармакологии и лекарственной терапии, т. 9, № 3, с. 31–48.

Лобашев, М. Е. (1967) Генетика. 2-е изд. Л.: Изд-во ЛГУ, 752 с.

Лобашев, М. Е., Савватеев, В. Б. (1959) Физиология суточного ритма животных. М.; Л.: Изд-во АН СССР, 259 с.

Мамон, Л. А., Бондаренко, Л. В., Третьякова, И. В. и др. (1999) Последствия клеточного стресса при нарушенном синтезе белков теплового шока у дрозофилы. Вестник Санкт-Петербургского университета. Cерия 3. Биология, т. 4, № 24, с. 94–107.

Медведева, А. В., Токмачева, Е. В., Никитина, Е. А. и др. (2020) Роль гипоксии в целостности генетического аппарата и формировании памяти у дрозофилы в парадигме условно-рефлекторного подавления ухаживания. Медицинский академический журнал, т. 20, № 4, с. 45–54. https://doi.org/10.17816/MAJ51445

Boutros, S. W., Krenik, D., Holden, S. et al. (2022) Common cancer treatments targeting DNA double strand breaks affect long-term memory and relate to immediate early gene expression in a sex-dependent manner. Oncotarget, vol. 13, pp. 198–213. https://doi.org/10.18632/oncotarget.28180

Bozek, K., Kiełbasa, S. M., Kramer, A., Herzel, H. (2007) Promoter analysis of Mammalian clock controlled genes. Genomics & Informatics, vol. 18, pp. 65–74. PMID: 18546475

Caldecott, K. W., Ward, M. E., Nussenzweig, A. (2022) The threat of programmed DNA damage to neuronal genome integrity and plasticity. Nature Genetics, vol. 54, no. 2, pp. 115–120. https://doi.org/10.1038/s41588-021-01001-y

De Bont, R., van Larebeke, N. (2004) Endogenous DNA damage in humans: A review of quantitative data. Mutagenesis, vol. 19, no. 3, pp. 169–185. https://doi.org/10.1093/mutage/geh025

Hernansanz-Agustín, P., Enríquez, J. A. (2021) Generation of reactive oxygen species by mitochondria. Antioxidants, vol. 10, no. 3, article 415. https://doi.org/10.3390/antiox10030415

Ishikawa, T., Matsumoto, A., Kato, T. Jr. et al. (1999) DCRY is a Drosophila photoreceptor protein implicated in light entrainment of circadian rhythm. Genes Cells, vol. 4, no. 1, pp. 57–65. https://doi.org/10.1046/j.1365-2443.1999.00237.x

Karki, N., Vergish, S., Zoltovski, B. D. (2021) Cryptochromes: Photochemical and structural insight into magnetoreception. Protein Science, vol. 30, no. 8, pp. 1521–1534. https://doi.org/10.1002/pro.4124

Kaushik, R., Nawathean, P., Busza, A. et al. (2007) PER-TIM interactions with the photoreceptor cryptochrome mediate circadian temperature responses in Drosophila. PLoS Biology, vol. 5, no. 6, pp. 1257–1266. https://doi.org/10.1371/journal.pbio.0050146

Kincses, Z. T., Toldi, J., Vécsei, L. (2010) Kynurenines, neurodegeneration and Alzheimer’s disease. Journal of Cellular and Molecular Medicine, vol. 14, no. 8, pp. 2045–2054. https://doi.org/10.1111/j.1582-4934.2010.01123.x

Lewitt, P. A., Li, J., Lu, M. et al. (2013) 3-hydroxykynurenine and other Parkinson’s disease biomarkers discovered by metabolomic analysis. Movement Disorders, vol. 28, no. 12, pp. 1653–1660. https://doi.org/10.1002/mds.25555

Nikitina, E. A., Chernikova, D. A., Vasilyeva, O. V. et al. (2018) Effect of antioxidants on medium-term memory formation in mutant cardinal of Drosophila melanogaster. Biotechnology in Russia, no. 3, pp. 67–77. https://doi.org/10.1016/0234-2758-2018-34-3-67-77

Okuda, S., Nishiyama, N., Saito, H., Katsuki, H. (1996) Hydrogen peroxide-mediated neuronal cell death induced by an endogeneous neurotoxin, 3-hydroxykynurenine. Proceedings of the National Academy of Sciences of USA, vol. 93, no. 22, pp. 12553–12558. https://doi.org/10.1073/pnas.93.22.12553

Peek, C. B., Levine, D. C., Cedernaes, J. et al. (2017) Circadian clock interaction with hif1α mediates oxygenic metabolism and anaerobic glycolysis in skeletal muscle. Cell Metabolism, vol. 25, no. 1, pp. 86–92. https://doi.org/10.1016/j.cmet.2016.09.010

Smith, K. D., Fu, M. A., Brown, E. J. (2009) Tim-Tipin dysfunction creates an indispensible reliance on the ATR-Chk1 pathway for continued DNA synthesis. Journal of Cell Biology, vol. 187, no. 1, pp. 15–23. https://doi.org/10.1083/jcb.200905006

Srinivas, S. U., Tan, B. W. Q., Vellayappan, B. A., Jeyasekharan, A. D. (2019) ROS and the DNA damage response in cancer. Redox Biology, vol. 25, article 101084. https://doi.org/10.1016/j.redox.2018.101084

Suberbielle, E., Sanchez, P. E., Kravitz, A. V. et al. (2013) Physiologic brain activity causes DNA double-strand breaks in neurons, with exacerbation by amyloid-β. Nature Neuroscience, vol. 16, no. 5, pp. 613–621. https://doi.org/10.1038/nn.3356

Vasilieva, S. A., Tokmacheva, E. V., Medvedeva, A. V. et al. (2020) The role of parental origin of chromosomes in the instability of the somatic genome in Drosophila brain cells and memory trace formation in norm and stress. Cell and Tissue Biology, vol. 14, no. 3, pp. 178–189. https://doi.org/10.1134/S1990519X20030074

Verheijen, B. M., Vermulst, M., van Leeuwen, F. W. (2018) Somatic mutations in neurons during aging and neurodegeneration. Acta Neuropathologica, vol. 135, no. 6, pp. 811–826. https://doi.org/10.1007/s00401-018-1850-y

Voccoli, V., Tonazzini, I., Signore, G. et al. (2014) Role of extracellular calcium and mitochondrial oxygen species in psychosine-induced oligoden-drocyte cell death. Cell Death and Disease, vol. 5, no. 11, article e1529. https://doi.org/10.1038/cddis.2014.483

Wu, J. S., Luo, L. (2006) A protocol for dissecting Drosophila melanogaster brains for live imaging or immunostaining. Nature Protocols, vol. 1, no. 4, pp. 2110–2115. https://doi.org/10.1038/nprot.2006.336

Zatsepina, O. G., Nikitina, E. A., Shilova, V. Y. et al. (2021) Hsp70 affects memory formation and behaviorally relevant gene expression in Drosophila melanogaster. Cell Stress and Chaperones, vol. 26, no. 3, pp. 575–594. https://doi.org/10.1007/s12192-021-01203-7

Zhuravlev, A. V., Zakharov, G. A., Shchegolev, B. F., Savvateeva-Popova, E. V. (2016) Antioxidant properties of kynurenines: Density functional theory calculations. PLOS Computational Biology, vol. 12, no. 11, article e1005213. https://doi.org/10.1371/journal.pcbi.1005213

REFERENCES

Bizenkova, M. N., Romantsov, M. G., Chesnokova, N. P. (2006) Metabolicheskie effekty antioksidantov v usloviyakh ostroj gipoksicheskoj gipoksii [Metabolic effects of antioxidants in acute anoxic hepoxia]. Fundamental’nye issledovaniya, no. 1, pp. 17–21. (In Russian)

Boutros, S. W., Krenik, D., Holden, S. et al. (2022) Common cancer treatments targeting DNA double strand breaks affect long-term memory and relate to immediate early gene expression in a sex-dependent manner. Oncotarget, vol. 13, pp. 198–213. https://doi.org/10.18632/oncotarget.28180 (In English)

Bozek, K., Kiełbasa, S. M., Kramer, A., Herzel, H. (2007) Promoter analysis of Mammalian clock controlled genes. Genomics & Informatics, vol. 18, pp. 65–74. PMID: 18546475 (In English)

Caldecott, K. W., Ward, M. E., Nussenzweig, A. (2022) The threat of programmed DNA damage to neuronal genome integrity and plasticity. Nature Genetics, vol. 54, no. 2, pp. 115–120. https://doi.org/10.1038/s41588-021-01001-y (In English)

De Bont, R., van Larebeke, N. (2004) Endogenous DNA damage in humans: A review of quantitative data. Mutagenesis, vol. 19, no. 3, pp. 169–185. https://doi.org/10.1093/mutage/geh025 (In English)

Hernansanz-Agustín, P., Enríquez, J. A. (2021) Generation of reactive oxygen species by mitochondria. Antioxidants, vol. 10, no. 3, article 415. https://doi.org/10.3390/antiox10030415 (In English)

Ishikawa, T., Matsumoto, A., Kato, T. Jr. et al. (1999) DCRY is a Drosophila photoreceptor protein implicated in light entrainment of circadian rhythm. Genes Cells, vol. 4, no. 1, pp. 57–65. https://doi.org/10.1046/j.1365-2443.1999.00237.x (In English)

Karki, N., Vergish, S., Zoltovski, B. D. (2021) Cryptochromes: Photochemical and structural insight into magnetoreception. Protein Science, vol. 30, no. 8, pp. 1521–1534. https://doi.org/10.1002/pro.4124 (In English)

Kaushik, R., Nawathean, P., Busza, A. et al. (2007) PER-TIM interactions with the photoreceptor cryptochrome mediate circadian temperature responses in Drosophila. PLoS Biology, vol. 5, no. 6, pp. 1257–1266. https://doi.org/10.1371/journal.pbio.0050146 (In English)

Kincses, Z. T., Toldi, J., Vécsei, L. (2010) Kynurenines, neurodegeneration and Alzheimer’s disease. Journal of Cellular and Molecular Medicine, vol. 14, no. 8, pp. 2045–2054. https://doi.org/10.1111/j.1582-4934.2010.01123.x (In English)

Lewitt, P. A., Li, J., Lu, M. et al. (2013) 3-hydroxykynurenine and other Parkinson’s disease biomarkers discovered by metabolomic analysis. Movement Disorders, vol. 28, no. 12, pp. 1653–1660. https://doi.org/10.1002/mds.25555 (In English)

Lobashev, M. E. (1967) Genetika [Genetics]. 2nd ed. Leningrad: Pushkin Leningrad State University Publ., 752 p. (In Russian)

Lobashev, M. E., Savvateev, V. B. (1959) Fiziologiya sutochnogo ritma zhivotnykh [Physiology of daily rhythm of animals]. Moscow; Leningrad: USSR Academy of Sciences Publ., 259 p. (In Russian)

Mamon, L. A., Bondarenko, L. V., Tretyakova, I. V. et al. (1999) Posledstviya kletochnogo stressa pri narushennom sinteze belkov teplovogo shoka u drozofily [Consequences of cell stress in conditions of disturbed synthesis of heat shock proteins in Drosophila melanogaster]. Vestnik Sankt-Peterburgskogo universiteta. Seriya 3. Biologiya — Vestnik of Saint Petersburg University. Series 3. Biology, vol. 4, no. 24, pp. 94–107. (In Russian)

Medvedeva, A. V., Tokmacheva, E. V., Nikitina, E. A. et al. (2020) Rol’ gipoksii v tselostnosti geneticheskogo apparata i formirovanii pamyati u drozofily v paradigme uslovno-reflektornogo podavleniya ukhazhivaniya [The role of hypoxia the integrity of the genetic apparatus and the formation of memory in Drosophila in the paradigm of conditioned reflex suppression courtship]. Meditsinskij akademicheskij zhurnal — Medical Academic Journal, vol. 20, no. 4, pp. 45–54. https://doi.org/10.17816/MAJ51445 (In Russian)

Nikitina, E. A., Chernikova, D. A., Vasilyeva, O. V. et al. (2018) Effect of antioxidants on medium-term memory formation in mutant cardinal of Drosophila melanogaster. Biotechnology in Russia, no. 3, pp. 67–77. https://doi.org/10.1016/0234-2758-2018-34-3-67-77 (In English)

Okuda, S., Nishiyama, N., Saito, H., Katsuki, H. (1996) Hydrogen peroxide-mediated neuronal cell death induced by an endogeneous neurotoxin, 3-hydroxykynurenine. Proceedings of the National Academy of Sciences of USA, vol. 93, no. 22, pp. 12553–12558. https://doi.org/10.1073/pnas.93.22.12553 (In English)

Peek, C. B., Levine, D. C., Cedernaes, J. et al. (2017) Circadian clock interaction with hif1α mediates oxygenic metabolism and anaerobic glycolysis in skeletal muscle. Cell Metabolism, vol. 25, no. 1, pp. 86–92. https://doi.org/10.1016/j.cmet.2016.09.010 (In English)

Smith, K. D., Fu, M. A., Brown, E. J. (2009) Tim-Tipin dysfunction creates an indispensible reliance on the ATR-Chk1 pathway for continued DNA synthesis. Journal of Cell Biology, vol. 187, no. 1, pp. 15–23. https://doi.org/10.1083/jcb.200905006 (In English)

Srinivas, S. U., Tan, B. W. Q., Vellayappan, B. A., Jeyasekharan, A. D. (2019) ROS and the DNA damage response in cancer. Redox Biology, vol. 25, article 101084. https://doi.org/10.1016/j.redox.2018.101084 (In English)

Suberbielle, E., Sanchez, P. E., Kravitz, A. V. et al. (2013) Physiologic brain activity causes DNA double-strand breaks in neurons, with exacerbation by amyloid-β. Nature Neuroscience, vol. 16, no. 5, pp. 613–621. https://doi.org/10.1038/nn.3356 (In English)

Vasilieva, S. A., Tokmacheva, E. V., Medvedeva, A. V. et al. (2020) The role of parental origin of chromosomes in the instability of the somatic genome in Drosophila brain cells and memory trace formation in norm and stress. Cell and Tissue Biology, vol. 14, no. 3, pp. 178–189. https://doi.org/10.1134/S1990519X20030074 (In English)

Verheijen, B. M., Vermulst, M., van Leeuwen, F. W. (2018) Somatic mutations in neurons during aging and neurodegeneration. Acta Neuropathologica, vol. 135, no. 6, pp. 811–826. https://doi.org/10.1007/s00401-018-1850-y (In English)

Vetrovoj, O. V., Rybnikova, E. A., Samojlov, M. O. (2017) Tserebral’nye mekhanismy gipoksicheskogo/ishemicheskogo postkonditsionirivaniya [Cerebral mechanisms of hypoxic/ischemic postconditioning]. Biochemistry (Moscow), vol. 82, no. 3, pp. 392–400. (In Russian)

Voccoli, V., Tonazzini, I., Signore, G. et al. (2014) Role of extracellular calcium and mitochondrial oxygen species in psychosine-induced oligoden-drocyte cell death. Cell Death and Disease, vol. 5, no. 11, article e1529. https://doi.org/10.1038/cddis.2014.483 (In English)

Wu, J. S., Luo, L. (2006) A protocol for dissecting Drosophila melanogaster brains for live imaging or immunostaining. Nature Protocols, vol. 1, no. 4, pp. 2110–2115. https://doi.org/10.1038/nprot.2006.336 (In English)

Zaporozhan, V. N., Ponomarenko, A. I. (2011) Mekhanismy vliyaniya slabogo magnitnogo polya na ekspressiyu genoma: Osnovy fizicheskoj epigenetiki [Mechanisms of weak magnetic field influence on gene expression: Basics of physical epigenetics]. Nauka ta innovatsii, vol. 7, no. 6, pp. 50–69. (In Russian)

Zarubina, I. V. (2011) Sovremennye predstavleniya o patogeneze gipoksii i ee farmakologicheskoj korrektsii [Current ideas about the pathogenesis of hypoxia and its pharmacological correction]. Obzory po klinicheskoj farmakologii i lekarstvennoj terapii, vol. 9, no. 3, pp. 31–48. (In Russian)

Zatsepina, O. G., Nikitina, E. A., Shilova, V. Y. et al. (2021) Hsp70 affects memory formation and behaviorally relevant gene expression in Drosophila melanogaster. Cell Stress and Chaperones, vol. 26, no. 3, pp. 575–594. https://doi.org/10.1007/s12192-021-01203-7 (In English)

Zhuravlev, A. V., Nikitina, E. A., Savvateeva-Popova, E. V. (2020) Rol’ kinureninov v regulyatsii povedeniya i protsessov pamyati u drozofily [Role of kynurenines in regulation of behavior and memory processes in drosophila]. Integrativnaya fiziologiya — Integrative Physiology, vol. 1, no. 1, pp. 40–50. https://doi.org/10.33910/2687-1270-2020-1-1-40-50 (In Russian)

Zhuravlev, A. V., Zakharov, G. A., Shchegolev, B. F., Savvateeva-Popova, E. V. (2016) Antioxidant properties of kynurenines: Density functional theory calculations. PLOS Computational Biology, vol. 12, no. 11, article e1005213. https://doi.org/10.1371/journal.pcbi.1005213 (In English)

Загрузки

Опубликован

30.06.2022

Выпуск

Раздел

Экспериментальные статьи