Электрические синапсы на аксоне формируют пачечную импульсную активность нейронов Ретциуса пиявки

Авторы

DOI:

https://doi.org/10.33910/2687-1270-2023-4-2-235-243

Ключевые слова:

нейрон Ретциуса, Hirudo medicinalis, проназа, реверберационная активность, спонтанная импульсная активность, электрический синапс, gap janction

Аннотация

Ранее с помощью протеолитического фермента — проназы, разрушающей глиальные клетки, на основе нервного ганглия медицинской пиявки создана нервная структура, состоящая исключительно из нейронов, соединенных электрическими синапсами — своеобразная безглиальная нервная система. Было показано, что при отсутствии глии на отростках нейронов в ганглии происходит формирование электрических синапсов (ЭС). Исследование импульсной активности одного из нейронов в ганглии — нейрона Ретциуса (НР) показало, что вместо одиночного спонтанного спайка, характерного для нейрона в норме, НР генерирует пачку импульсов реверберационного типа. Каждая пачка состоит из 3–7 импульсов, количество которых характерно для каждого нейрона. Длительность первого импульса в пачке равна длительности спайка нейрона в контроле (в среднем 6 мс), а длительность всех последующих в три раза меньше (в среднем 2 мс). Статистический анализ длительности импульсов позволил предположить, что первый импульс в пачке — собственный спонтанный спайк нейрона, а последующие импульсы — это производные от первого, сформированные электрическими синапсами на его отростках и возвратившиеся к нейрону по его нервному волокну антидромно. Путем графического моделирования проанализирован механизм формирования пачечной активности нейрона. Показано, как при преодолении одним импульсом цепочки электрических синапсов на отростках нейрон может генерировать пачечную активность реверберационного типа.

Библиографические ссылки

Alcamí, P., Pereda, A. E. (2019) Beyond plasticity: The dynamic impact of electrical synapses on neural circuits. Nature Reviews Neuroscience, vol. 20, no. 5, pp. 253–271. https://doi.org/10.1038/s41583-019-0133-5 (In English)

Arbib, M. A., Boylls, C. C., Dev, P. (1974) Neural models of spatial perception and the control of movement. In: W. D. Keidel, W. Händler, M. Spreng (eds.). Cybernetics and bionics. Munich: R. Oldenbourg Verlag, pp. 216–231. (In English)

Başar, E., Düzgün, A. (2016) The brain as a working syncytium and memory as a continuum in a hyper timespace: Oscillations lead to a new model. International Journal of Psychophysiology, vol. 103, pp. 199–214. https://doi.org/10.1016/j.ijpsycho.2015.02.019 (In English)

Belousov, A. B., Fontes, J. D., Freitas-Andrade, M. et al. (2017) Gap junctions and hemichannels: Communicating cell death in neurodevelopment and disease. BMC Molecular and Cell Biology, vol. 18, no. 1, article 4. https://doi.org/10.1186/s12860-016-0120-x (In English)

Bissiere, S., Zelikowsky, M., Ponnusamy, R. et al. (2011) Electrical synapses control hippocampal contributions to fear learning and memory. Science, vol. 331, no. 6013, pp. 87–91. https://doi.org/10.1126/science.1193785 (In English)

Curti, S., Davoine, F., Dapino, A. (2022) Function and plasticity of electrical synapses in the mammalian brain: Role of non-junctional mechanisms. Biology, vol. 11, no. 1, article 81. https://doi.org/10.3390/biology11010081 (In English)

De-Miguel, F. F. (2000) Steps in the formation of neurites and synapses studied in cultured leech neurons. Brazilian Journal of Medical and Biological Research, vol. 33, no. 5, pp. 487–497. https://doi.org/10.1590/s0100-879x2000000500002 (In English)

Dykes, I. M., Freeman, F. M., Bacon, J. P., Davies, J. A. (2004) Molecular basis of gap junctional communication in the CNS of the Leech hirudo medicinalis. Journal of Neuroscience, vol. 24, no. 4, pp. 886–894. https://doi.org/10.1523/JNEUROSCI.3676-03.2004 (In English)

Eccles, J. C. (1973) The understanding of the brain. New York: McGraw-Hill Publ., 224 p. (In English)

Firme, C. P. III, Natan, R. G., Yazdani, N. et al. (2012) Ectopic expression of select innexins in individual central neurons couples them to pre-existing neuronal or glial networks that express the same innexin. Journal of Neuroscience, vol. 32, no. 41, pp. 14265–14270. https://doi.org/10.1523/jneurosci.2693-12.2012 (In English)

Hunnicutt, B. J., Krzywinski, M. (2016) Neural circuit diagrams. Nature Methods, vol. 13, no. 3, article 189. https://doi.org/10.1038/nmeth.3777 (In English)

Ixmatlahua, D. J., Vizcarra, B., Gómez-Lira, G. et al. (2020) Neuronal glutamatergic network electrically wired with silent but activatable gap junction. Journal of Neuroscience, vol. 40, no. 24, pp. 4661–4672. https://doi.org/10.1523/jneurosci.2590-19.2020 (In English)

Kandarian, B., Sethi, J., Wu, A. et al. (2012) The medicinal leech genome encodes 21 innexin genes: Different combinations are expressed by identified central neurons. Development Genes and Evolution, vol. 222, no. 1, pp. 29–44. https://doi.org/10.1007/s00427-011-0387-z (In English)

Kirichenko, E. Yu., Skatchkov, S. N., Ermakov, A. M. (2021) Structure and functions of gap junctions and their constituent connexins in the mammalian CNS. Biochemistry (Moscow), Supplement Series A: Membrane and Cell Biology, vol. 15, no. 2, pp. 107–119. https://doi.org/10.1134/s1990747821020069 (In English)

Lee, S.-C., Cruikshank, S. J., Connors, B. W. (2010) Electrical and chemical synapses between relay neurons in developing thalamus. The Journal of Physiology, vol. 588, no. 13, pp. 2403–2415. https://doi.org/10.1113/jphysiol.2010.187096 (In English)

Long, M. A., Landisman, C. E., Connors, B. W. (2004) Small clusters of electrically coupled neurons generate synchronous rhythms in the thalamic reticular nucleus. Journal of Neuroscience, vol. 24, no. 2, pp. 341–349. https://doi.org/10.1523/jneurosci.3358-03.2004 (In English)

Lunko, O. O., Isaev, D. S., Maximyuk, O. P. et al. (2014) Kharakteristiki postijnogo natrievogo strumu v piramidal’nykh nejronakh CA1 zoni gipokampa shchuriv pislya obrobki proteolitichnimi fermentami [The effect of enzymatic treatment using proteases on properties of persistent sodium current in CA1 pyramidal neurons of rat hippocampus]. Fiziologichnyi Zhurnal, vol. 60, no. 3, pp. 75–79. https://pubmed.ncbi.nlm.nih.gov/25097934 (In Ukrainian)

Maraver, J. J. A., Mata, S., Benavides-Piccione, R. et al. (2018) A method for the symbolic representation of neurons. Frontiers in Neuroanatomy, vol. 12, article 106. https://doi.org/10.3389/fnana.2018.00106 (In English)

Mylvaganam, S., Ramani, M., Krawczyk, M., Carlen, P. L. (2014) Roles of gap junctions, connexins, and pannexins in epilepsy. Frontiers in Physiology, vol. 5, article 172. https://doi.org/10.3389/fphys.2014.00172 (In English)

Nagy, J. I., Pereda, A. E., Rash, J. E. (2018) Electrical synapses in mammalian CNS: Past eras, present focus and future directions. Biochimica et Biophysica Acta (BBA) — Biomembranes, vol. 1860, no. 1, pp. 102–123. https://doi.org/10.1016/j.bbamem.2017.05.019 (In English)

Parker, P. R. L., Cruikshank, S. J., Connors, B. W. (2009) Stability of electrical coupling despite massive developmental changes of intrinsic neuronal physiology. Journal of Neuroscience, vol. 29, no. 31, pp. 9761–9770. https://doi.org/10.1523/JNEUROSCI.4568-08.2009 (In English)

Peinado, A., Yuste, R., Katz, L. C. (1993) Gap junctional communication and the development of local circuits in neocortex. Cerebral Cortex, vol. 3, no. 5, pp. 488–498. https://doi.org/10.1093/cercor/3.5.488 (In English)

Pereda, A. E., Miller, A. C. (2021) On the location of electrical synapses. Developmental Cell, vol. 56, no. 23, pp. 3178–3180. https://doi.org/10.1016/j.devcel.2021.11.010 (In English)

Sergeeva, S. S. (2020) Vzaimodejstvie mezhdu nervnoj i sekretornoj funktsiyami v osushchestvlenii integrativnoj deyatel’nosti nejrosekretornoj kletki Rettsiusa piyavki. Obzor [The interaction between nervous and secretory functions in the integrative activity of the neurosecretory Retzius cell of the leech. A review]. Integrativnaya fiziologiya — Integrative Physiology, vol. l, no. 3, pp. 212–217. https://doi.org/10.33910/2687-1270-2020-1-3-212-217 (In Russian)

Sergeeva, S. S., Sotnikov, O. S., Paramonova, N. M. (2020) Sposob sozdaniya nejrofiziologicheskoj modeli prostoj nervnoj sistemy, obladayushchej reverberatsiej [Method for creating a neurophysiological model of a simple nervous system possessing reverberation]. Rossijskij fiziologicheskij zhurnal im. I. M. Sechenova — Russian Journal of Physiology, vol. 106, no. 9, pp. 1163–1169. https://doi.org/10.31857/S0869813920080075 (In Russian)

Simões de Souza, F. M., De Schutter, E. (2011) Robustness effect of gap junctions between Golgi cells on cerebellar cortex oscillations. Neural Systems & Circuits, vol. 1, no. 1, article 7. https://doi.org/10.1186/2042-1001-1-7 (In English)

Sotnikov, O. S. (2021) Seriya eksperimental’nykh elektricheskikh sinapsov i reverberatsiya nervnogo impul’sa [A series of experimental electrical synapses and reverberation of a nerve impulse]. Tekhnologii zhivykh sistem — Technologies of Living Systems, vol. 18, no. 3, pp. 52–57. (In Russian)

Sotnikov, O. S., Lukovnikova, M. V., Vasyagina, N. Yu. et al. (2009) Izmenenie nejronov mollyuska pri dejstvii proteoliticheskikh fermentov [Changes of molluscan neurons under the influence of proteolytic enzymes]. Morfologiya — Morphology, vol. 136, no. 5, pp. 36–41. (In Russian)

Sotnikov, O. S., Sergeeva, S. S., Paramonova, N. M. (2023) The effect of pronase on mollusk, leech and frog nerve ganglia causes the formation of neuron–neuronal gap junctions. Cell and Tissue Biology, vol. 17, no. 2, pp. 197–202. https://doi.org/10.1134/S1990519X23020128 (In English)

Thomas, D., Senecal, J. M., Lynn, B. D. et al. (2020) Connexin 36 localization along axon initial segments in the mammalian CNS. International Journal of Physiology, Pathophysiology and Pharmacology, vol. 12, no. 6, pp. 153–165. https://pubmed.ncbi.nlm.nih.gov/33500746 (In English)

Walton, K. D., Navarette, R. (1991) Postnatal changes in motoneurone electronic coupling studied in the in vitro at lumbar spinal cord. The Journal of Physiology, vol. 433, no. 1, pp. 283–305. https://doi.org/10.1113/jphysiol.1991.sp018426 (In English)

Wang, Y., Belousov, A. B. (2011) Deletion of neuronal gap junction protein connexin 36 impairs hippocampal LTP. Neuroscience Letters, vol. 502, no. 1, pp. 30–32. https://doi.org/10.1016/j.neulet.2011.07.018 (In English)

Загрузки

Опубликован

01.09.2023

Выпуск

Раздел

Экспериментальные статьи